Ecacia de cuatro acaricidas sobre el ácaro Varroa destructor
Ecacy of four acaricides on Varroa destructor mite
DOI: http://dx.doi.org/10.21704/ac.v81i1.1633
Autor de correspondencia (*): Agustín Martos. Email: [email protected]
© Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima, Perú.
Forma de citar el artículo: Reyes, F.; Vargas, J.; Martos, A.; Chura, J. 2020. Ecacia de cuatro acaricidas sobre el
ácaro Varroa destructor. Anales Cientícos 81 (1): 229-242 (2020).
Fausto Reyes
1
; Jorge Vargas
1
; Agustín Martos
1
*; Julián Chura
1
1
Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima, Perú. Email: [email protected]
Recepción: 13/08/2019; Aceptación: 15/05/2020
Resumen
En el apiario de la Universidad Nacional Agraria La Molina (UNALM), La Molina
– Lima, sobre 20 colonias de Apis mellifera L., se evaluó la ecacia de acaricidas sobre
Varroa destructor. El experimento se realizó en diseño completamente al azar con cuatro
tratamientos más un testigo sin aplicación y cuatro repeticiones. Los tratamientos evaluados
fueron cumafós, amitraz, ácido oxálico y timol. En base a registros de infestación inicial y
nal de Varroa, se demostró que el cumafós y el timol, con ecacia de 94,85% y 84,68%,
respectivamente, fueron los más ecaces, sin diferencias signicativas entre ellos, pero sí con
respecto al ácido oxálico y amitraz que resultaron menos ecaces con valores de 62,81% y
55,22%, respectivamente. Por otra parte, bajo el procedimiento del shock químico, cumafós
y timol fueron los más ecaces con valores de 97,72% y 87,16%, respectivamente, sin
diferencias signicativas entre ellos, pero sí con el ácido oxálico y el amitraz que mostraron
menor ecacia con valores de 68,12% y 58,12%, respectivamente. Ningún acaricida ensayado
mostró impacto negativo sobre abejas adultas, crías y reserva alimenticia.
Palabras clave: Varroa destructor; ácaro; acaricidas; infestación; Apis mellifera.
Abstract
In the apiary of the Universidad Nacional Agraria la Molina (UNALM), La Molina-Lima,
on 20 Apis mellifera colonies, ecacy of acaricides on Varroa destructor was tested. The
experiment was carried out under completely random design with four treatments, one control
and four repetitions. Treatments tested were cumafos, amitraz, oxalic acid and thymol. On
bases of initial and nal Varroa infestation records, cumafos and thymol with ecacy values
of 94,85% and 84,68%, respectively, were the most ecient, without statistical dierences
between them, but with statistical dierences respect to oxalic acid and amitraz which were
less ecient with values of 62,81% and 55,22%, respectively. On the other hand, under
Anales Cientícos
ISSN 2519-7398 (Versión electrónica)
Website: http://revistas.lamolina.edu.pe/index.php/acu/index
Anales Cientícos 81(1) 229-242 (2020)
Ecacia de cuatro acaricidas sobre el ácaro Varroa destructor
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Enero - Junio 2020
the chemical shock procedure, cumafos and thymol with ecacy of 97,72% and 87,16%,
respectively, were the most ecient, without statistical dierences between them, but with
statistical dierences respect to oxalic acid and amitraz which showed less ecacy with
values of 68,12% and 58,12%, respectively. Any acaricide tested showed negative impact on
adult bees, bee brood and food reserves.
Keywords: Varroa destructor; mite; acaricides; infestation; Apis mellifera.
1. Introducción
El ácaro Varroa destructor es un ectoparásito
obligado y forético de la abeja melífera
Apis mellifera que causa la varroasis y se
constituye en un problema a nivel mundial
con infestaciones de 10% en abejas adultas
y efectos negativos sobre la productividad
de hasta 65,5% (Arechavaleta y Guzmán,
2000); mientras que, infestaciones de 30-
40% terminan con la colmena (Franco,
2009), siendo la principal causa de
mortandad de las colonias de abejas melíferas
(Massaccesi, 2002). De acuerdo a las
medidas morfométricas, ácaros obtenidos de
abejas melíferas fueron identicados como
Varroa destructor, en 8 morfotipos, por la
adaptación a la presión de selección impuesta
por el acaricida timol (Loeza, et al., 2018).
La especie está ampliamente difundida en
Perú con porcentajes de prácticamente 100%
de colmenas infestadas (Mantilla, 2013).
Tiene su fase forética sobre el cuerpo de la
abeja adulta y su fase reproductiva al interior
de las celdas con cría operculada de obrera
y preferentemente de zánganos (Vandame,
2000), moviéndose muy activamente sobre
el cuerpo de las obreras (Goodwin y Eaton,
2001). El porcentaje o tasa de infestación
de Varroa en abejas adultas se realiza con
la prueba de David de Jong (Hood, 2000),
de gran utilidad en investigación cientíca
y para nes de control de la plaga. Tasas
de infestación iguales o menores a 5% no
necesita tratamiento (Vandame, 2000).
Varroa ha desarrollado resistencia a
acaricidas sintéticos que, a su vez, pueden
matar crías y afectar a la reina en su postura
y longevidad (Zemene et al., 2015). Para el
control se recomienda acaricidas orgánico
sintéticos y orgánicos de origen natural
(Milani, 1999). Lalama (2000) con cumafós
logró un control de 90,6% de Varroa y
Elzen et al. (2000), con el mismo producto
en tiras plásticas, obtuvieron 82,8 y 97% de
ecacia en pruebas de laboratorio y campo,
respectivamente; mientras que Pettis (2004)
con cumafós encontró valores de ecacia
entre 7 y 100 %, variación posiblemente
relacionada a resistencia al producto. Por
su parte, Vásquez et al. (2006) obtuvo
una efectividad de 16% con cumafós; sin
embargo, Toledo et al., (2006) y Crespo et
al., (2011), ensayando cumafós, lograron
99 y 99,5% de control, respectivamente.
De Felipe y Vandame (1999) con timol
registraron una efectividad de 57,7 a 87,6;
timol, mostró ecacia sobre el ácaro en
80,16 y 90,68%, según concentración
del producto, sin efectos sobre la vida de
abejas adultas (Del Hoyo et al., 2004),
en tanto que, Eguaras et al. (2004), con
timol, obtuvieron ecacias de 91 y 94%,
sin afectar abejas adultas ni crías. Canovas
(2006), arma que en obreras el timol puede
ocasionar desplazamiento y abandono de
crías, agitación y repelencia al producto.
May-Itzá et al. (2007), obtuvo 93 y 97% de
ecacia del timol sobre el ácaro sin afectar
a las abejas adultas a bajas dosis; Espinoza
y Guzmán (2007), registraron valores de
88,8 a 92,1% con timol en gel; mientras
que Schmidt et al. (2008), encontró una
ecacia de 90% con timol sin efecto adverso
sobre las abejas; por su parte, Bulacio et
al. (2010) determinó 81,5% de ecacia con
timol, pero, más adelante, Bulacio y Rivero
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(2011) encontraron 89% de ecacia; sin
embargo, con timol, la ecacia fue de 18,93
y 46,5% (Gregorc y Planinc, 2012). Por
su lado, Guerra y Rosero (2013) y Moyón
(2013) encontraron ecacias de 70,43 y
62,8%, respectivamente, con mortalidad
en el segundo caso, Calderón et al. (2014)
logró 96% de ecacia con timol, Giacomelli
et al. (2015) con el mismo producto alcanzó
ecacias entre 76,1 y 96,8% y Charriere y
Imdorf (2002) encontraron que las colmenas
se debilitan en población de abejas durante
el invierno por efecto del ácido oxálico.
Ibacache (2003), reporta una ecacia de
82,54% del ácido oxálico gasicado sobre
Varroa; en tanto que Marcangeli y García
(2004), con 64,6 g/l de ácido oxálico en
agua destilada obtuvo una efectividad
de 85,6 y 75,7% para tres y seis panales
con cría por colmena, respectivamente,
mientras que Aguirre et al. (2005), con
ácido oxálico en jarabe de azúcar determinó
ecacias de 78,2 a 96,25% en función a la
concentración empleada; en este mismo
sentido, Pomagualli (2017) encontró una
ecacia de 50,39% con ácido oxálico,
habiéndose logrado disminuir la infestación
del ácaro en abejas adultas de 5,31 a 2,61%;
en tanto, el ácido oxálico a 7,5% en jarabe de
azúcar tuvo una ecacia de 89,75% sobre el
ectoparásito, a diferencia de amitraz con el
cual se obtuvo 40,59%, con una disminución
de la infestación de la plaga de 6,36 a 0,35%
con el ácido oxálico y de 8,05 a 5,37% con el
amitraz (Ibarra, 2019). Silva (2006), registró
7 y 74 abejas muertas en tratamientos con
ácido oxálico, en tanto que Canovas (2006)
sostiene que el ácido oxálico presenta
cierta toxicidad a corto, mediano y largo
plazo; sin embargo, Akyol y Yeninar (2007)
no encontraron mortalidad de abejas en
ensayos realizados. Por su parte, Vandame
et al., (2012) reporta que en algunos países
de Europa el ácido oxálico al 5% en jarabe
de azúcar se aplica en invierno en aspersión
a razón de 5cc por espacio de bastidor, en
cuatro tratamientos en total con frecuencia
de cuatro días. Guerra y Rosero (2013) y
Carreño y Salazar (2013) encontraron con
ácido oxálico en jarabe ecacias de 67,99
y 92,87%, respectivamente. Demedio et al.
(1998), con amitraz logró una efectividad de
77,45 y 95,43%, según la dosis del producto
en la colmena, mientras que Floris et al.
(2001), encontraron una ecacia de 83,8%,
aunque con una mortalidad signicativa
de abejas adultas. Por su parte, Bolois
(2012) y Leza et al. (2015) con amitraz
determinaron una efectividad de 23,70 y
65,10%, respectivamente; sin embargo,
Marcangeli et al. (2005), Del Hoyo et al.
(2008), Calderón et al. (2011) y Crespo et
al. (2011), encontraron una ecacia entre
85,05% y 98,37% con amitraz; por su
lado, Smodis et al. (2010) encontraron una
efectividad de 93,82% al aplicar amitraz
mediante fumigación, pero Guerra y Rosero
(2013), aplicaron amitraz en papel de ltro
a dosis de 1 g por colmena y obtuvieron
una ecacia de 91,02%; Marcangeli et al.
(2004) con amitraz no observaron efectos
negativos del producto sobre las crías de
abejas en desarrollo. Por otro lado, Vásquez
et al. (2006), Espinosa y Guzmán (2007),
Calderón et al. (2014), encontraron valores
de mortalidad natural de Varroa en colmenas
testigo de 26, 22 y 10%, respectivamente; en
tanto que González et al. (2017) identicaron
nuevas mutaciones asociadas a la resistencia
de Varroa procedentes de abejas de Reino
Unido y Estados Unidos al tau-uvalinato y
umetrina. Partiendo del problema: ¿cuál o
cuáles son los acaricidas más ecaces para
el control del ácaro Varroa destructor?, se
planteó la presente investigación con el
propósito de determinar la ecacia relativa
de cumafós, amitraz, ácido oxálico y timol
sobre el ácaro en mención.
2. Materiales y métodos
El estudio se realizó en el apiario de la
Universidad Nacional Agraria La Molina
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(UNALM), La Molina - Lima, con
temperatura promedio mensual mínima de
16,5 ºC y máxima de 23ºC y una humedad
relativa promedio mensual de 79,5%
(Estación meteorológica “Alexander Von
Humboldt”- UNALM). Se emplearon 20
colonias de abejas europeas, Apis mellifera
L., en colmenas Langstroth de un solo
cuerpo. Cada colmena estuvo constituida
por seis panales de cría, cuatro panales
de reserva alimenticia y alrededor de 24
mil abejas. El experimento se desarrolló
en diseño completamente al azar (DCA)
con cuatro tratamientos, un testigo sin
aplicación y cuatro repeticiones, ajustando
las repeticiones y el experimento a las
exigencias del diseño estadístico empleado
y a la alta frecuencia de evaluación a lo largo
de 45 días. En este sentido, cada repetición
estuvo constituida por una colmena que
requirió de un manejo muy no para la toma
de datos de todas las variables en simultáneo.
Los tratamientos fueron Cumavar (cumafós;
tira plástica con 1,05 g del principio activo),
Amivar (amitraz; tira plástica con 0,49 g del
principio activo), ácido oxálico (cristales)
y timol (cristales). El Cumavar y Amivar
se aplicó a razón de dos tiras plásticas por
colmena entre los marcos 3 - 4 y 7 - 8 por
un periodo de 45 días. El ácido oxálico se
aplicó en mezcla con azúcar impalpable
dispuesto en sobres de papel kraft (2,5 g de
ácido oxálico y 40 g de azúcar impalpable);
un sobre por colmena colocado en la parte
superior de los cabezales de los marcos, en
tres oportunidades, con una frecuencia de 8
días. El timol se aplicó siguiendo la técnica
de Vandame (2000): 1) se diluyó 8 gramos
de timol en 8 ml de alcohol de 96 grados; 2)
la dilución se distribuyó, en partes iguales,
sobre dos cuadrículas de esponja “oasis”
de 6 cm x 4 cm x 0,8 cm; 3) cada colmena
recibió dos cuadrículas con solución de
timol colocados en diagonal en las esquinas
de la colmena y sobre los cabezales de los
marcos, en tres oportunidades, con una
frecuencia de 8 días. Antes de la aplicación
de los tratamientos químicos, se determinó
la tasa o porcentaje inicial de infestación del
ácaro en abejas adultas (TIVA), siguiendo la
técnica de David de Jong (Hood, 2000), la
cual consistió en sacudir alrededor de 300
abejas sobre una solución de detergente en
agua contenido en una bandeja de fondo
blanco, las cuales, luego de una ligera
agitación, fueron tamizadas para que pasen
los ácaros; abejas y ácaros fueron contadas
por separado para la determinación de la
TIVA por medio de la fórmula que deriva de
una regla de tres simple:
% de infestación =
número de varroas
x 100
número de abejas
Para registrar el número de ácaros caídas
por efecto de los tratamientos, se elaboró
trampas de captura, constituidas por marcos
de madera delgada de 48 cm de largo, 37 cm
de ancho y 0,8 cm de espesor; en la parte
superior se jó una malla plástica de 3 mm
de abertura en toda su extensión y en la parte
inferior se aseguró una lámina de cartulina
plasticada color blanco marcada en seis
cuadrículas y untada con una mezcla en
partes iguales de vaselina inodora y aceite de
motor, para la captura de los ácaros (Silva,
2006). Los ácaros caídos en trampas se
contaron a las 24, 48 y 72 horas después de
la aplicación. Posteriormente, se realizaron
conteos y registros cada cuatro días, para
lo cual se retiraron las trampas que, luego,
fueron reemplazadas por nuevas. También se
registró el número de abejas muertas sobre
la malla. 45 días después de la aplicación de
los productos se retiró los remanentes de los
mismos. Después se procedió a determinar
la tasa de infestación nal en abejas adultas
(TIVA) siguiendo el mismo procedimiento
descrito para la infestación inicial. La
ecacia de los acaricidas se determinó a
través de dos metodologías: 1) según la
diferencia entre las tasas de infestación
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inicial y nal del ácaro en abejas adultas
(Lalama, 2000; Guerra y Rosero, 2013;
Carreño y Salazar, 2013 y Moyon, 2013) y
2) según el número total de ácaros caídos
por efecto de los tratamientos a los 45 días y
por efecto del shock químico (Marcangeli et
al., 2005; Del Hoyo et al., 2008; Calderón et
al., 2011 y Crespo et al., 2011).
Ecacia relativa de tratamientos
acaricidas según la diferencia entre la tasa de
infestación inicial del ácaro en abejas adultas
(TIVA inicial) y la tasa de infestación nal
del ácaro en abejas adultas (TIVA nal).
Se empleó la fórmula (Lalama, 2000;
Guerra y Rosero, 2013; Carreño y Salazar,
2013 y Moyon, 2013):
% Ecacia =
TIVA inicial-TIVA nal
x 100
TIVA inicial
Ecacia relativa de tratamientos
acaricidas según el número total de ácaros
caídos por efecto de los tratamientos hasta
los 45 días y por el número total de ácaros
caídos por efecto del shock químico.
24 horas después de haber realizado
la prueba de infestación nal en abejas
adultas, se aplicó un producto control o
“shock químico”, con el n de matar los
ácaros remanentes o sobrevivientes a los
tratamientos respectivos. Para tal n, se
colocó dos tiras de Cumavar en las colmenas
de los tratamientos timol, ácido oxálico,
Amivar y testigo; y dos tiras de Amivar en
las colmenas del tratamiento Cumavar, por
espacio de ocho días. Se contaron los ácaros
por efecto del shock químico. Con los
datos de número total de ácaros caídos por
efecto de los tratamientos hasta los 45 días
y número total de ácaros caídos por efecto
del shock químico se determinó la ecacia
de los tratamientos mediante la fórmula que
a continuación se indica (Higes y Llorente,
1997 y Barbero et al., 1997, citados por
Portales, 2003).
% Ecacia=
Nº VT
x 100
Nº VT+Nº VSH
VT= número total de ácaros caídos por efecto de los
tratamientos hasta los 45 días
VSH= número total de ácaros caídos por efecto del
shock químico
Para establecer los valores iniciales
y nales, en términos de número, sobre
parámetros de abejas adultas, panales de
crías y panales de reserva, se abrió cada
una de las colmenas en estudio y realizó
una revisión minuciosa. Las poblaciones de
abejas adultas se estimaron considerando que
cada panal con ambas caras llenas de abejas
tiene una población de 2000 abejas, aunque,
cuando el número que cubre las dos caras
tiene alta densidad, la población es de 2500.
Simultáneamente, se extrajeron los panales,
uno por uno, y se contaron los panales con
crías de abeja (huevos, larvas y pupas) y
los panales de reserva (miel y polen). Esto
se hizo al inicio del experimento y al nal
del mismo, y con los valores se obtuvo la
diferencia numérica que fue expresada en
porcentaje.
Para el análisis estadístico: (a) Los
datos de las variables: infestación inicial,
infestación nal, ecacia, número de
abejas por colmena, número de panales
de cría y número de panales de reserva se
transformaron a arco seno (arcosen √Y).
(b) Los datos de las variables: total de
ácaros por shock químico y total de ácaros
caídas hasta los 45 días se transformaron
a logaritmo (logy). Se realizó la prueba de
rango múltiple de Duncan al 95 y 99 por
ciento de conabilidad para las variables
que se ajustaron a un análisis paramétrico.
Los datos se procesaron con el programa
estadístico “Statistical Analysis System”
(SAS). Para las variables número de panales
de cría y número de panales de reserva,
para determinar diferencias estadísticas, se
realizó la prueba no paramétrica de Kruskal-
Wallis.
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Enero - Junio 2020
3. Resultados y discusión
Ecacia relativa de tratamientos acaricidas
según la diferencia entre la tasa de infestación
inicial del ácaro en abejas adultas (TIVA
inicial) y la tasa de infestación nal del ácaro
en abejas adultas (TIVA nal) (Tabla 1).
Tabla 1. Tasa de infestación inicial y nal de V. destructor
en abejas adultas y ecacia relativa de tratamientos. La
Molina-Lima, 2015
Tratamientos
Infestación
inicial
(%)
Infestación
nal
(%)
Diferencia
(%)
Ecacia
relativa
(%)
Cumafos 4,70
a
0,21
c
4,49 94,85
a
Timol 3,99
a
0,59
c
3,40 84,68
ba
Ácido oxálico 4,23
a
1,66
b
2,57 62,81
cb
Amitraz 3,86
a
1,80
b
2,06 55,22
c
Testigo 4,20
a
3,50
a
0,70 15,65
d
Valores dentro de la misma columna con la misma letra no son
signicativamente diferentes (Duncan, p<0,05). Letras diferentes
dentro de la misma columna indican que existen diferencias altamente
signicativas (p<0,01).
La infestación inicial varió entre 3,86
y 4,70 por ciento. El menor porcentaje
correspondió al tratamiento amitraz y el
mayor porcentaje al cumafós, no habiéndose
registrado diferencias signicativas entre
los tratamientos. La infestación nal varió
entre 0,21 y 3,50 por ciento. El menor
porcentaje correspondió al tratamiento
cumafós y el mayor porcentaje al testigo,
habiéndose registrado diferencias altamente
signicativas entre los tratamientos, hecho
que sugiere un mayor efecto acaricida en los
tratamientos cuyos valores de infestación
nal fueron menores. Los mayores valores
diferenciales explican mayores valores de
ecacia. En los tratamientos acaricidas se
registró diferencias en el orden de 2,06
y 4,49%, mientras que en el testigo la
diferencia fue de 0,70%, lo cual indica
que los tratamientos acaricidas tuvieron
un mayor o menor efecto sobre Varroa.
Trabajos relativos a ecacia de acaricidas
han sido realizado por Lalama (2000), May-
Itzá et al. (2007), Akyol y Yeninar (2007),
Crespo et al. (2011), Moyón (2013), Carreño
y Salazar (2013), Pomagualli (2017) y
Ibarra (2019) con infestaciones iniciales
del ácaro en el intervalo de 3,30 y 25,8%.
El producto cumafós disminuyó fuertemente
la infestación por el ácaro de 4,70 a
0,21%, resultando semejante
en tendencia a lo registrado por
Crespo et al. (2011), en valores
inicial y nal de 4,80 y 0,0%.
Timol, por su parte, mostró
una disminución importante
del porcentaje de infestación
de Varroa, habiendo pasado de
3,99 a 0,59%, coincidiendo en
la tendencia con lo reportado por
Moyón (2013), quien registró
una infestación inicial de 10,75
y una infestación nal de 4,03%,
y May-Itzá et al. (2007) quienes
determinaron porcentajes nales
de 0,20 y 0,30 a partir de 12,70
y 16,70% de infestación inicial,
respectivamente. Luego del tratamiento con
ácido oxálico, la infestación del ácaro en
abejas adultas pasó de 4,23% a 1,66%, lo cual
constituye una reducción numéricamente
importante en la infestación, hecho que
concuerda con lo encontrado por Akyol y
Yeninar (2007), Carreño y Salazar (2013)
Moyón (2013), Pomagualli (2017) y Ibarra
(2019), evidenciándose, así, el importante
efecto del producto en el control de Varroa.
Por su parte, amitraz mostró una disminución
del porcentaje de infestación del ácaro de
3,86 a 1,80%, resultado que conrma lo
hallado por Crespo et al. (2011), quien con
el mismo producto encontró una infestación
inicial de 3,30% y una infestación nal de
1,20%. El testigo, sin tratamiento, tuvo una
ligera variación entre la infestación inicial y
nal, cuyos valores registrados fueron 4,20
y 3,50%, respectivamente, coincidiendo
con lo reportado por Carreño y Salazar
(2013), hecho que sugiere la existencia de
mecanismos naturales de control de Varroa
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por parte de las abejas; sin embargo, otros
investigadores como Moyón (2013), Leza et
al. (2015) y Schmidt et al. (2008) registraron
incrementos en la infestación nal, lo cual
obedecería a la ausencia de mecanismos de
defensa por parte de las abejas. La ecacia
relativa uctuó entre 55,22 y 94,85%,
correspondiendo el menor valor al amitraz,
en tanto que, el mayor valor correspondió
al cumafós que resultó ser el más ecaz
con diferencias altamente signicativas
con los demás tratamientos, excepto
con el timol cuya ecacia fue de
84,68%, resultando estadísticamente
similares en cuanto a ecacia contra
Varroa. Este último producto diere
en ecacia relativa con los demás
tratamientos, pero no con el ácido
oxálico cuya ecacia alcanzó el
62,81%, sin diferencia signicativa
con respecto al amitraz cuya
ecacia fue de 55,22%. Registros de
ecacia de los productos ensayados
coinciden con lo encontrado por otros
investigadores (Demedio et al.,1998;
Lalama, 2000; Aguirre et al.,2005;
Bolois, 2012; Guerra y Rosero, 2013;
Moyón, 2013; Carreño y Salazar,
2013 y Ibarra, 2019); aunque con
ciertas discrepancias en mayores
a menores valores numéricos, lo
cual podría obedecer a la formulación y
concentración de los ingredientes activos
de los productos acaricidas empleados,
época de experimentación y condiciones
climáticas, historial de aplicaciones químicas
en la colmena, condiciones biológicas de
las colmenas, calidad génica de las abejas,
calidad de manejo y las condiciones en
general bajo las cuales se realizaron los
estudios, debiéndose tener en consideración,
también, lo referente a la resistencia de
Varroa a acaricidas (González, 2017). En
colmenas testigo, sin tratamiento acaricida,
se registró una disminución en la tasa de
infestación que, homologándola a términos
de ecacia relativa, alcanzó 15,65%, lo cual
sugiere la existencia de diversos mecanismos
de mortalidad natural de Varroa asociados
al comportamiento higiénico como el
“grooming” y el acicalamiento (Carreño y
Salazar, 2013).
A continuación se presentan los
resultados del número de ácaros caídos por
el shock químico y la ecacia relativa en
porcentaje (Tabla 2).
Tabla 2. Número total de ácaros Varroa caídos por
efecto de tratamientos hasta los 45 días, número
total de ácaros caídas por efecto del shock químico,
total de ácaros caídas y la ecacia relativa, según
tratamientos.
Tratamientos
Ácaros
caídos
tratamientos
(número)
Ácaros
caídos
shock
químico
(número)
Total
ácaros
caídos
(número)
Ecacia
relativa
(%)
Cumafós 3842
a
72,80
c
3914,80 97,72
a
Timol 2304
ba
344,50
cb
2648,50 87,16
a
Ácido
oxálico
1848
ba
809,00
ba
2657,00 68,12
b
Amitraz 1766
ba
1138,50
a
2904,50 58,12
b
Testigo 1278
b
879,80
a
2157,80 57,82
b
Letras diferentes en la misma columna indican que existen
diferencias signicativas (Duncan, p<0,05) y altamente
signicativas (Duncan, p<0,01), respectivamente.
La ecacia relativa de tratamientos
acaricidas, tomando en consideración el
número total de ácaros caídos por efecto
de los tratamientos hasta los 45 días y el
número total de ácaros caídas por efecto
del shock químico, se maniesta con una
tendencia similar, aunque con diferentes
valores numéricos, a lo determinado bajo
la modalidad de diferencia entre la tasa de
infestación inicial y nal, ocupando los
tratamientos el mismo orden de mérito con
diferencias signicativas. Esto sugiere que
ambos procedimientos o modalidades son
igualmente útiles para la determinación de
la ecacia de acaricidas sobre la plaga. El
número de ácaros caídos por efecto de los
Ecacia de cuatro acaricidas sobre el ácaro Varroa destructor
236
Enero - Junio 2020
acaricidas hasta los 45 días del ensayo varió
entre 1766 y 3842, valores correspondientes
a amitraz y cumafós, respectivamente, con
diferencias signicativas entre ellos. Timol
con 2304 y ácido oxálico con 1848 ácaros
caídos, ocuparon una ubicación intermedia,
con diferencias signicativas respecto a
los otros tratamientos, pero no entre sí. Es
interesante observar que el testigo, con
1278 ácaros caídos, no muestra diferencias
signicativas con los tratamientos, excepto
con el cumafós. Con el shock químico, se
encontró mayor caída de ácaros en colmenas
tratadas con amitraz y menor caída en aquellas
bajo tratamiento con cumafós con 1138,5 y
72,8 ácaros, respectivamente, con diferencias
signicativas entre ellos. Además, se aprecia
que cumafós es diferente signicativamente
con todos los tratamientos ensayados,
excepto el timol. Los valores intermedios
de 809 y 344,5 ácaros caídas fueron
registrados en colmenas bajo tratamiento de
ácido oxálico y timol, respectivamente, sin
diferencias signicativas. En el testigo se
registró 879,8 ácaros caídos con diferencias
signicativas con los tratamientos, excepto
el amitraz. Estos resultados demuestran que
los tratamientos con menores valores en
caída de ácaros por efecto del tratamiento de
shock, entre los que se pueden mencionar a
cumafós, timol y ácido oxálico, tuvieron un
menor número de ácaros remanentes luego
de los tratamientos acaricidas, hecho que
sugiere un mejor efecto de estos acaricidas
en cuestión; situación contraria muestra el
amitraz por el relativo alto número de ácaros
remanentes, luego de los tratamientos. Los
tratamientos cumafós y timol fueron los
más ecaces en la caída del ectoparásito,
con valores de ecacia de 97,72 y
87,16%, respectivamente, sin diferencias
signicativas entre estos tratamientos, pero
si con respecto a los demás. Los menos
ecaces, ácido oxálico y amitraz, tuvieron
valores de 68,12 y 58,12%, respectivamente,
sin diferencias signicativas entre ellos y
el testigo que mostró un valor de 57,82%.
En consecuencia, el cumafós y el amitraz
resultaron ser el más ecaz y el menos
ecaz, respectivamente; sin embargo, la
ecacia relativa del ácido oxálico debe
considerarse importante por tratarse de un
producto orgánico inocuo, de bajo precio,
fácil de conseguir y con un importante
valor de caída del ácaro, apreciación que
coincide con lo armado por diversos
investigadores como Ibacache (2003),
Marcangeli y García (2004), Aguirre et al.
(2005), Silva (2006), Vásquez et al. (2006),
Akyol y Yeninar (2007), Smodis et al.
(2010), Gregorc y Planinc (2012) y Ibarra
(2019), quienes consideran que sus efectos
están relacionados a la dosis de aplicación
y estación en la que se hace el tratamiento,
armando que esta sustancia actúa
básicamente sobre el ácaro forético con una
efectividad de hasta el 97%. La relativa baja
ecacia del amitraz podría estar relacionada
a la concentración del ingrediente activo
en el producto comercial y tiempo de
exposición del mismo, contrastando con lo
hallado por investigadores como Floris et al.
(2001), Marcangeli et al. (2005), Del Hoyo
et al. (2008), Smodis et al. (2010) y Crespo
et al. (2011), quienes registraron valores
de ecacia de 83 a 97%; sin embargo,
investigadores como Elzen et al. (2000),
Gregorc y Planinc (2012), Leza et al. (2015)
y Ibarra (2019) registraron ecacias entre 23
y 75% atribuidas a una posible resistencia
del ácaro al acaricida. La ecacia del
cumafós demostrada en esta investigación
coincide con lo encontrado por diversos
investigadores como Elzen et al. (2000),
Pettis (2004), Vásquez et al. (2006), Toledo
et al. (2006) y Crespo et al. (2011) quienes
encontraron valores de ecacia de hasta el
100%, resultando como el de mayor ecacia
sobre la plaga. El timol también manifestó
ser un producto con importante ecacia
con resultados similares a los hallados por
De Felipe y Vandame (1999), Eguaras et al.
237
Reyes et al. / Anales Cientícos 81(1): 229-242 (2020)
Enero - Junio 2020
(2004), Del Hoyo et al. (2004), Espinoza
y Guzmán (2007), May-Itzá et al. (2007),
Schmidt et al. (2008), Bulacio et al. (2010),
Bulacio y Rivero (2011), Calderón et al.
(2014) y Giacomelli et al. (2015), quienes
encontraron ecacias de hasta 97%, con el
atributo adicional de que este producto por
su adecuada volatilidad ante condiciones
apropiadas de temperatura puede afectar
ácaros foréticos y aquellas presentes dentro
de las celdas operculadas; sin embargo, en
pocos casos algunas formulaciones tuvieron
valores de ecacia bajos y relativamente
bajos, tal como lo demostró Gregorc y
Planinc (2012) y Leza et al. (2015). La
mortalidad ocurrida en colmenas testigo
sin aplicación, traducida a ecacia relativa
de 57,82%, sugiere la existencia de
diversos mecanismos de control natural
en las colmenas como el comportamiento
higiénico que permiten la disminución de
poblaciones del ácaro en las colmenas, tal
como lo maniestan Vásquez et al. (2006),
Espinosa y Guzmán (2007) y Calderón et al.
(2014).
valores al cumafós y el timol con 97,0 y
94,0%, respectivamente, sin diferencias
signicativas entre ellos, pero sí con respecto
a los otros tratamientos. Esto demuestra
que los productos ensayados ejercieron un
efecto favorable en el desarrollo poblacional
de las colmenas. El incremento poblacional
en el testigo en términos de 40,6% podría
estar relacionado a la calidad génica de las
abejas y a su dinámica biológica. Resultados
discrepantes han sido encontrados por otros
investigadores: Charriere e Imdorf (2002),
encontraron que las colmenas se debilitan
en población de abejas durante el invierno
con tratamiento de ácido oxálico; Ibacache
(2003) encontró que el ácido oxálico no
causó efecto negativo signicativo sobre la
población nal de abejas adultas; Canovas
(2006) observó que el timol puede provocar
el desplazamiento de obreras y abandono
de la cría, así como agitación y acción
repelente de abejas; Bolois (2012), no
encontró diferencias signicativas entre la
población de abejas adultas antes y después
de aplicar el tratamiento amitraz; Moyón
Tabla 3. Abejas adultas, panales de crías y panales de reserva alimenticia al inicio y nal del
ensayo, expresados en número y diferencia en porcentaje.
Tratamientos
Abejas adultas
Inicial/Final
Diferencia
(%)*
Panales de crías
Inicial/Final
Diferencia
(%)**
Panales
de reserva
Inicial/Final
Diferencia
(%)**
Cumafós 24,000/47,250 97,0
a
6,0/9,3 54,2
a
4,0/6,8 68,8
a
Timol 24,000/46,500 94,0
a
6,0/9,8 62,5
a
4,0/6,3 56,3
a
Ácido oxálico 24,000/39,000 62,5
b
6,0/8,0 33,3
b
4,0/5,3 31,3
b
Amitraz 24,000/37,5000 56,3
b
6,0/8,3 37,5
b
4,0/4,8 18,8
bc
Testigo 24,000/33,750 40,6
b
6,0/8,0 33,3
b
4,0/4,0 0,0
c
*Letras diferentes indican que existen diferencias altamente signicativas (p<0,01)
**Letras diferentes indican que existen diferencias signicativas para Kruskal-Wallis (p<0,05) entre los tratamientos
La Tabla 3 presenta valores sobre abejas
adultas, panales de crías y panales de
reserva. Los valores diferenciales, en
términos porcentuales de número de abejas
adultas, mostró una variación entre 56,3
y 97,0% entre las poblaciones inicial y
nal en las colmenas de tratamientos en
general, correspondiendo los mayores
(2013) encontró con ácido oxálico un ligero
incremento en las poblaciones, pero una
disminución importante con timol. Con
relación al número de panales de crías y
panales de reserva alimenticia se determinó
una tendencia similar a la que siguió el
número de abejas por colmena, lo cual
sugiere que los acaricidas aplicados tuvieron
Ecacia de cuatro acaricidas sobre el ácaro Varroa destructor
238
Enero - Junio 2020
un efecto positivo sobre la actividad de la
reina, las formas biológicas de las abejas y la
actividad de recolección de néctar y polen.
En este sentido, el número de panales de crías
varió entre 33,3 y 62,5%, correspondientes
al ácido oxálico y timol, respectivamente,
con diferencias signicativas entre ellos.
Por otro lado, el número de panales
de reserva uctuó entre 18,8 a 68,8%,
correspondiendo tales valores a amitraz y
cumafós, respectivamente, con diferencias
signicativas entre ellos. Estos resultados
coinciden o discrepan con lo hallado por
otros investigadores. Así, Demedio et
al. (1998), ensayando el producto timol
encontró que el número de panales de cría
tuvo una variación de 4,33 a 3,62 al nal de
la prueba; por el contrario, Ibacache (2003),
en un ensayo con ácido oxálico no encontró
efecto negativo sobre las crías; Aguirre et al.
(2005), ensayando dosis de ácido oxálico,
encontraron una disminución en el número
de panales de cría; Marcangeli et al. (2004),
en un ensayo con amitraz no observaron
efectos negativos del producto sobre las
crías de abejas en desarrollo. Entre los
productos ensayados, el cumafós y el timol
destacan por sus altos valores en términos
de porcentajes, resultando ser similares
estadísticamente entre sí, pero diferentes a
los otros tratamientos; sin embargo, el ácido
oxálico muestra valores a ser considerados
como importantes, lo cual evidencia un
efecto positivo de los tratamientos en el
número de panales con reserva alimenticia.
Muerte de abejas adultas e inhibición de la
postura en colmenas bajo tratamientos:
A lo largo del ensayo se ha registrado abejas
adultas muertas en números relativamente
bajos a moderados, en el orden de 2 a 5
abejas diarias en colmenas tratadas con
acaricidas, lo cual hace un total de 98 a 252
abejas en total, valores que corresponden
al amitraz y cumafós, respectivamente. El
testigo alcanzó un total de 128 abejas, con
un promedio de 3 abejas muertas por día. Se
estima que, en general, las abejas murieron
por acción mecánica o causas naturales,
aunque no se descarta una posible acción
tóxica, en particular del cumafós. Silva
(2006), Canovas (2006) y Moyón (2013) han
reportado diversos niveles de mortalidad,
según dosis y modalidad de aplicación, por
acción del ácido oxálico; sin embargo, Akyol
y Yeninar (2007) no encontraron mortalidad
de abejas adultas en un experimento con la
misma sustancia. Floris et al. (2001) y Del
Hoyo et al. (2008) determinaron mortandad
en niveles variables en abejas tratadas con
amitraz. Del Hoyo et al (2004), Schmidt et
al. (2008) y Moyón (2013), no encontraron
abejas muertas en número importante en
colmenas tratadas con timol. En colmenas
sometidas a los tratamientos, la puesta
de huevos por parte de la reina ocurrió de
manera normal, observándose huevos, larvas
y cría operculada de obrera a lo largo de
todo el periodo de actividad de los productos
químicos en la colmena, permitiendo esto,
la presencia de poblaciones normales y
altas de abejas obreras. Investigadores como
Schmidt et al. (2008), arman que el timol
no afecta la postura en la reina; sin embargo,
Bulacio et al. (2010) señalan que timol a alta
concentración produjo corte de postura en
algunas colmenas en los dos primeros días
de su aplicación.
4. Conclusiones
El cumafós y el timol, en ese orden, fueron
los productos más ecaces en la caída de
Varroa destructor forética, sin diferencias
signicativas entre ellos, pero si con
respecto al ácido oxálico y el amitraz. El
ácido oxálico mostró una importante caída
del ácaro, resultando ser tan ecaz como
el timol desde el punto de vista estadístico.
Ningún producto empleado en el ensayo
mostró efectos negativos sobre abejas, crías
y reserva alimenticia.
239
Reyes et al. / Anales Cientícos 81(1): 229-242 (2020)
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